科研丨NAT ECOL EVOL: 降水模式的变化可以通过植物-土壤反馈的变化破坏植物物种共存

编译：微科盟陈小舞，编辑：微科盟居居、江舜尧。

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导读  

气候变化可以通过改变生物间相互作用来改变物种共存。通过描述植物和土壤微生物之间的相互作用，植物-土壤反馈(PSF)已经成为预测植物物种共存和群落动态的重要框架，但我们对PSF如何响应不断变化的气候条件知之甚少。因此，PSF的环境依赖性最近受到了关注。水的可用性是所有生物相互作用的主要驱动因素，预计降水模式将随着持续的气候变化而变化。我们使用美国东南部沿海草原常见的八种植物，在三种浇水处理下进行了全因子成对PSF试验，测试土壤含水量对PSF的影响。结果发现，在高于平均水平的干燥条件下，共存稳定的负PSF转变为高于平均水平的湿润条件下的共存不稳定的正PSF。用实验结果参数化的模拟模型支持了这样的预测，即更正向的PSF加速了群落内多样性的衰减，同时降低了植物群落组成的可预测性。本研究结果强调了在快速变化的气候条件下考虑PSF的环境背景依赖性的重要性。

论文ID

原名：Changes in precipitation patterns can destabilize plant species coexistence via changes in plant-soil feedback

译名：降水模式的变化可以通过植物-土壤反馈的变化破坏植物物种共存

期刊：Nature Ecology & Evolution

IF：19.10

发表时间：2022.3

通讯作者：Jan-Hendrik Dudenhöffer

通讯作者单位：美国休斯敦大学

DOI号：10.1038/s41559-022-01700-7

实验设计

结果与讨论

本研究发现，比平均条件潮湿的土壤会产生稳定共存的正PSF(在同种土壤和异种土壤中表现相对更好)，而比平均条件干燥的土壤会产生稳定共存的负PSF(在同种土壤和异种土壤中表现相对较低；图1a，b和补充表1)。虽然大多数报道的PSF值为负值(共存稳定)，但我们的结果表明，在同一植物群落中，土壤含水量的差异可以改变PSF的大小甚至方向。根据我们的研究结果，改变降水模式可能会导致PSF强度或更重要的方向发生变化，从而对植物群落动态产生重大影响。因此，PSF作为共存稳定或不稳定机制的影响会随着降水模式的变化而随时间而变化，特别是随着气候变化导致的降水变化增加和更极端的模式。

图1 不同浇水处理下所有植物物种组合的净成对PSF。a，小条形图显示所有的单个成对反馈，而透明大条形图显示焦点物种的平均成对反馈，如图片所示。误差条表示基于10000次迭代的单个成对反馈的95%自举置信区间。b，通过浇水处理分组的成对PSFs。采用线性混合效应模型(方法和补充表1)评估浇水处理的显著性。物种编码：AT为柳叶马利筋，BI为白羊草，RC为草原松果菊，RH为黑心金光菊，SH为假高梁，SN为蓝刚草，SS为小须芒草，VB为狭叶马鞭草。每个浇水处理N =28对PSFs。     在干旱条件下，所有物种的PSF总体趋势基本一致，表明PSF介导的共存增加可能在植物物种中普遍存在。然而，我们确实发现了可能有助于或阻碍PSF用于预测植物群落结构的趋势。例如，在干燥条件下，对于包括非本地物种(白羊草、高粱和马鞭草)在内的植物对，负PSF尤其明显，而浇水处理对纯本地植物对的PSF的影响似乎不太明显(扩展数据图1)。这与非本地物种削弱共存稳定负PSF的一般模式形成对比，可能是由于逃避物种特异性病原体所致。对于包括非本地物种在内的成对物种，更强的负PSF可以稳定与本地物种的共存，并在未来条件变得干燥时限制非本地物种的传播，而潮湿条件可能会破坏共存的稳定。为了比较不同土壤调节物种在不同浇水处理下对后续植物性能的影响，我们计算了z分数来标准化浇水处理中每个物种的植物性能。除了在较干燥的条件下出现更多的负PSF外，在通过浇水处理组合训练的土壤中，植物性能也存在特异性(图2a，b)。不同物种特定条件土壤的浇水处理对随后生长的植物的性能没有一致的影响。例如，虽然一些植物在干燥条件下对土壤进行了调节，有利于后续植物的生长(马利筋和金光菊)，但其他植物产生的土壤却对后续植物的生长产生负面影响(高粱和马鞭草；图2b)。因此，如果没有进一步的研究将这些模式与可能的植物性状(例如，功能群)联系起来，不断变化的环境条件可能会改变植物物种对群落内其他物种的影响，从而导致难以预测PSF驱动的群落动态。

图2 不同浇水处理下条件土壤中的标准化植物性能。a，通过调节物种组合，所有响应物种的个体标准化性能(浇水处理如图中标题所示，负值用红色表示，正值用蓝色表示)。b，按土壤调节物种分组的标准化植物性能；箱线图表示中位数、25/75百分位和1.5×IQR。物种编码：AT为柳叶马利筋，BI为白羊草，RC为草原松果菊，RH为黑心金光菊，SH为假高梁，SN为蓝刚草，SS为小须芒草，VB为狭叶马鞭草。每个浇水处理N =64种调节和响应物种组合；在浇水处理中，分别计算每个响应物种的植物性能z值。     本研究观察到的PSF变化是由与土壤生物群的相互作用驱动的。虽然土壤调节物种的特性和浇水处理影响了土壤养分组成和接种土壤中单一养分的浓度(补充表2和3)，但我们通过只向普通无菌土壤中添加少量(5%体积比)调节土壤来解释可能的非生物效应。此外，我们对三个无菌区(方法)进行了重复分析，发现浇水处理对PSF没有显著影响(补充表1)。而这种分析的统计效力很低，因为它仅基于三个重复区。总体而言，植物在活性土壤中比在无菌接种的土壤中表现得更好(扩展数据图2，3)，表明土壤共生菌是该系统中土壤微生物群落的重要组成部分。

尽管植物在活性土壤中的生长性能表明互惠共生菌的重要性，但PSF结果是由植物共生菌和拮抗菌的共同作用所致。虽然互惠共生菌(丛枝菌根真菌)可能会导致负PSF和正PSF，但病原体通常会导致负PSF，因为病原体-宿主关联中的系统发育保守性会导致物种特异性的负同种效应。假设病原体的增殖以及植物-病原体相互作用的强度会随着湿度的增加而增加，从而产生更多的负PSF。然而，本文中我们在干燥条件下检测到更多的负PSF，这与其他研究一致，这些研究发现，干燥的土壤条件在物种间和物种内培养了负PSF。为了更好地了解土壤生物群的变化如何影响PSF，我们测试了在调节阶段结束时土壤水分含量对土壤真菌群落的影响。我们发现浇水处理对真菌群落的α多样性没有影响，只有Simpson多样性受到调节物种特性的显著影响(补充表4和扩展数据图4a，b)。而真菌群落的组成受到浇水处理和调节植物物种特性的交互作用的显著影响(图3a，b和补充表5)。

图3 调节阶段结束时真菌群落的非度量多维尺度(NMDS)和植物物种之间的差异。a，每个点代表一个样本，椭圆代表二维表示(NMDS1和NMDS2)中多元t分布的95%置信区间。采用置换方差分析(方法和补充表5)评估浇水处理的显著性。b，所有浇水处理的物种都用红色在图中突出显示。c，在每个浇水处理中，植物对之间真菌群落的平均成对Bray-Curtis差异。采用线性混合效应模型(方法和补充表1)评估浇水处理的显著性。d，直线表示真菌群落的平均成对Bray-Curtis差异与成对PSF之间的线性回归拟合。采用线性混合效应模型(方法和补充表1)评估浇水处理、Bray-Curtis相异性及其相互作用的显著性。物种编码：AT为柳叶马利筋，BI为白羊草，RC为草原松果菊，RH为黑心金光菊，SH为假高梁，SN为蓝刚草，SS为小须芒草，VB为狭叶马鞭草。n=71个土壤样品；值得注意的是，对于中等浇水处理下的柳叶马利筋，只有两个样品可用。     由于只有三个重复区的真菌序列数据有限(方法和补充表6)，我们无法确定可能解释响应阶段植物性能差异的特定组。虽然可能的和假定的病原体的比例似乎在一些条件植物物种(例如，裂稃草)的低浇水处理中有所增加，但对于其他物种，其在高浇水处理中有所增加(例如，马鞭草；扩展数据图4c，d)。这与在相应条件下土壤中观察到的植物表现模式部分相反；例如，在高浇水处理中，马鞭草条件下的土壤显示出高比例的可能和假定的病原体，但相对于其他土壤，很大程度上有利于随后生长的植物(图2a，b)。 虽然在本次研究中，特定真菌类群的作用尚不清楚，但我们测试了一个普遍的预期，即植物间更相似的微生物群落组成导致更中性的成对PSF，无论是互利还是拮抗作用占主导地位。因此，我们基于三个重复区(方法)计算了每对植物真菌ASV组成的平均Bray-Curtis差异。总体而言，我们观察到与中等和高水分处理相比，低水分处理的植物物种之间真菌群落组成的平均差异较小(图3c和补充表1)。较低的β多样性可能是对耐旱性更强的类群进行非生物过滤的结果，而在中高水分处理中，植物之间真菌群落的差异较大，反映了在调节阶段真菌群落结构更强的植物驱动作用。植物物种间真菌群落组成的较低成对差异与更负的成对PSF有关，这在低水分处理中尤其明显(图3d和补充表1)。这与预期相反，即植物物种之间更相似的微生物群落组成应该导致更中性的成对PSF，无论天气共生生物或病原体在驱动PSF中占主导地位。 根据资源的优化配置，植物将光合产物投入土壤生物群，帮助获取最有限的资源。随着水资源利用率的提高，植物可以将更多的光合产物投入到土壤生物区系中，从而通过向最有益的互惠共生者优先分配资源来增加植物驱动的选择。在调节阶段增加植物驱动的选择可能进一步解释了中高水分处理中植物物种之间更明显的真菌群落。假设互惠相互作用的重要性，如与无菌土壤块相比，活性土壤中的植物生长性能普遍提高所示(扩展数据图2和图3)，这可能会产生更积极的PSF。 然而，随着植物物种之间真菌群落组成的相似性增加，尤其是在低水分处理中，解释更负的PSF仍然很困难，这表明我们研究中未发现的进一步作用机制。将浇水处理的净效应归因于植物-土壤-生物相互作用的特定机制是一个挑战。土壤水分在广泛的分类水平上对不同的土壤生物群有不同的影响，这可能会影响PSF。此外，特定的植物-微生物相互作用的结果可能会根据环境背景从互惠共生转变为拮抗，因此在响应阶段，相同的土壤群落在不同的土壤水分条件下可能对植物性能产生不同的影响。例如，在较干旱条件下，同种条件土壤的较强负面影响可能是由于干旱胁迫植物对宿主特异性病原体的较高易感性所致。相反，高水分处理的植物可能更好地抵御土壤病原体，降低其产生负PSF的潜力，并可能从可以产生正PSF的宿主特异性互惠相互作用中受益更多。

该理论表明，在更潮湿的条件下，从负PSF到正PSF的变化将破坏植物群落内物种共存的稳定性。为了验证这一假设，我们模拟了一个假设的植物群落。根据PSF试验得出的不同条件土壤中植物物种的相对性能，对模拟进行了参数化(图2a)。我们发现，与在湿润土壤条件下正PSF共存的不稳定效应相比，在干燥条件下负成对PSF创造了更稳定的植物群落多样性模式。在湿润条件下，模拟植物群落的物种丰富度和Simpson多样性随着时间的推移而加速下降(图4a，b)。该模型假设模拟植物不存在扩散限制和年度生命周期(成年死亡率 = 1)。选择这种简化是为了避免武断的假设，因为我们的数据不反映物种特定适应度或生活史的净差异，而只反映土壤类型的相对物种差异。干旱条件下更稳定的模式在不同的植物死亡率参数和植物招募的空间尺度上基本一致(方法和扩展数据图5a)。然而，中等水分处理的多样性衰减速度与高水分处理一样快，甚至更快，尤其是在局部尺度上。当后代招募集中在同种环境附近时，同种条件土壤中强烈的种内微生物效应可能会发挥作用。例如，在中等浇水处理中，与其他物种相比，金光菊经历了特别积极的种内微生物效应，并且在假设局部招募的模拟运行中，其表现往往优于其他物种。在高浇水处理中，两种植物金光菊和马鞭草经历了相对较强的正种内微生物效应，并且在模拟中通常在景观尺度上稳定共存，尽管存在正的成对反馈(扩展数据图5b)。

图4 不同浇水处理下模拟植物群落α和β多样性的动态。a，模拟群落物种丰富度的中值。b，模拟群落的平均Simpson多样性。c，50代后基于Bray-Curtis差异的模拟群落在其共同质心周围的离散度；箱型图显示了中位数、第25/75百分位和1.5 × IQR。d，300代模拟群落之间的平均Bray-Curtis差异。每个浇水处理N = 200个模拟植物群落。  

除了α多样性降低外，在潮湿条件下，群落组装的动态也更不可预测，如模拟植物群落中群落组成的更高离散度(图4c)和平均群落差异性的增加(图4d)所示。初始群落中物种丰度的微小随机差异(类似于优先效应；例如，由于随机扩散事件)被正PSF放大，使最初丰度较高的物种比丰度较低的物种更受益。因此，在更潮湿的条件下，更积极的PSF不仅加速了植物群落内多样性的减少，而且使植物群落动态更难以预测。这意味着，如果环境变化导致更积极的PSF，优先效应对群落组装的影响可能会增加。

本研究在PSF循环的两个阶段都施加了一致的浇水处理，因此有助于从平均降水量的未来基线变化中指出预期的大致方向。鉴于这些结果，我们预计植物群落内的多样性模式不太稳定，在更潮湿的条件下，群落组装的动态也不太可预测。而气候变化预计也会增加降水模式的时间变异性。更极端的干燥和潮湿条件可能会交替出现，因此在给定的植物群落中，PSF作为多样性稳定或不稳定机制的作用也可能交替出现。特别是对于具有高世代更替的短寿命植物，降水变化的高频率可能会使一代土壤调节阶段和下一代响应阶段受到土壤水分条件的影响，这是针对两个阶段之一的土壤水分差异的研究。

预测环境变化对生态群落的影响是管理和减轻气候变化影响必须面对的挑战。我们的研究强调，以成对PSF测量的植物-土壤生物群相互作用可用于预测植物群落如何响应气候差异而变化。气候变化驱动的降水模式变化表现出时间尺度范围，从平均降水的短期变化增加到长期基线变化，需要进一步研究不同的时间窗口。此外，未来的工作应该研究与根系相关的真菌组合和腐生菌(即通过凋落物介导的反馈)的作用如何随着降水变化而变化，以及其他共存机制(如储存效应)如何与PSF共同作用。整合这些结果以更好地理解PSF的环境依赖性将是更好地预测未来气候变化对生态系统影响的重要一步，因为PSF已成功地用于预测许多系统中植物群落组成和动态的模式。 

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