科研 | Global Change Biology:驯鹿对亚北极林线的控制改变了对土壤碳储存具有潜在影响的土壤真菌群落

2021
10/13

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微生态
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在这里,我们展示了约70年不同的驯鹿放牧制度在林线交错带改变了植被、土壤真菌群落和土壤碳固存的不同方向。


导读  
气候驱动的灌木侵入北极并伴随着土壤真菌群落的变化,这可能有助于苔原土壤碳的净释放。与此同时,已知北极食草动物会阻止落叶灌木的建立,并在一定条件下促进常绿灌木的优势地位。由于这些不同的植被类型与不同的真菌群落有关,气候变化的地下结果可能因放牧制度而异。然而,目前,放牧对土壤真菌群落的影响及其与土壤碳的联系仍然是推测性的。在这里,我们测试了土壤真菌群落的组成、多样性和功能如何取决于树木附近和长期的驯鹿放牧制度,并评估真菌群落与斯堪的纳维亚北部高山林线交错带中土壤有机碳储量的关系。我们测定了土壤碳储量,并在有或没有夏季驯鹿(Rangifer tarandus)放牧情况下的两个相邻的55年放牧制度中,确定了位于山桦(Betula pubescens ssp. czerepanovii下方和 >3 m处的土壤真菌群落特征。结果表明,与仅冬季放牧和山桦丰度较高的地区相比,以常绿矮生灌木为主的全年放牧区土壤碳氮比更高,真菌丰度更高,真菌多样性更低。尽管放牧制度之间的土壤碳储量没有差异,但碳储量与根相关子囊菌正相关,这是全年放牧制度的典型特征,并与自由生活的腐生菌负相关,这是冬季放牧制度的典型特征。这些发现表明,当食草动物促进常绿矮灌木的优势地位时,它们会诱导土壤真菌群落的变化,长期增加土壤固碳量。因此,要预测气候驱动的土壤碳变化,必须考虑到食草动物引起的植被和土壤真菌群落的变化。  

论文ID

 

名:Reindeer control over subarctic treeline alters soil fungal communities with potential consequences for soil carbon storage

驯鹿对亚北极林线的控制改变了对土壤碳储存具有潜在影响的土壤真菌群落

期刊Global Change Biology

IF:10.863

发表时间:2021.5.24

通讯作者:Henni Ylänne

通讯作者单位:瑞典隆德大学环境与气候科学中心


实验设计



结果


1 研究区的植被和土壤特征
根据土壤样本中捕获的植物读数,与WGR相比,YGR的特征是常绿杜鹃科矮灌木,即E. hermaphroditumP. caeruleaC. vulgaris和苔藓植物的丰度更高(表1)。两种放牧制度下的土壤有机层平均厚3 cm,土壤容重、含水量和有机质含量在放牧制度之间没有差异(表1;图S3)。然而,与WGR(25.3 ± 3.3,F1,65= 11.63,p = 0.001)相比,YGR的土壤C:N比(平均 ± SD27.8 ± 2.8)更高。无论放牧制度如何,在山桦树附近采集的土壤样品的特征是桦树和越桔的读长丰度更高,土壤有机质含量更高(图S3;表1)。
 
表1. 夏季放牧、树木附近及其对有机土壤层、土壤碳和氮库、植被丰度、真菌丰度和多样性的相互作用的影响的线性混合模型结果。显著影响用粗体表示,箭头表示向全年放牧制度或更靠近山桦树的地区增加(↑)或减少(↓)。在放牧制度和附近树木之间存在显著交互作用的情况下;进行了最小二乘平均事后检验,并在脚注中发现了成对差异。


2 真菌丰度、多样性与群落组成
在全年放牧的地区,有机土层中的真菌丰度较高(图1a;表1)。然而,YGR的物种丰富度和均匀度较低(图S4b-c;表1),导致有效多样性降低(图1b;表1)。在距桦树3 m以上的YGR中,所有多样性指数均最低(图1b;图S4b-d),然而放牧制度和树木附近的相互作用仅在逆辛普森多样性指数上显著,相较于远离YGR的桦树,该指数在远离WGR的桦树中更高(表1;图S4d)。
放牧制度也影响真菌群落的分类和功能组成,放牧对门、目和物种水平的影响很明显(表S1)。Mortierellales、Mucorales、Leucosporidiales、Thelephorales和Eurotialales在WGR中显著或接近显著丰富(表S2;图2)。相反,YGR中 Asomycota门、Archaeorhizomycetales和Lecanorales目以及最丰富的物种Pezoloma ericae更为丰富(图2;图S5;表S2)。树木附近对分类组成影响不大,但树木附近与放牧相互作用以解释真菌目和物种的相对丰度(表S1和S2;图2)。
 

1.冬季放牧制度(WGR)和全年放牧制度(YGR)下,附近(黑条)和距山桦树3 m以上(白条)的有机土层中真菌丰度(a)和有效多样性(b)。条形图表示平均值和95%置信区间。


图2. 最常见真菌目的相对丰度(相对丰度> 0.5%;a),以及各目对山桦树附近(实心条 = 附近,空心条 > 离山桦树3m)和放牧制度的响应(b)。目根据门进行颜色编码,黄色为Mucoromycota,绿色为Basidiomycota,红色为Ascomycota,浅灰色部分在(a)中表示较不常见的Basidiomycota和Ascomycota目在各自的顺序中的集合相对丰度。条形代表(b)中的平均值 ± 95%置信区间。放牧制度和邻近树木之间的显著和接近显著差异在图上方突出显示(′p < 0.1,*p < 0.05,**p < 0.01,***p < 0.001;更多统计参数见表S2)。WGR,冬季放牧制度;YGR,全年放牧制度。

 
对于真菌功能群,放牧差异在霉菌、酵母和地衣真菌中最为明显(图3;表S3)。WGR中霉菌和酵母菌的相对丰度显著高于YGR(霉菌F1,69 = 8.50,p = 0.009;酵母菌F1,69 = 5.76,p = 0.017),而地衣真菌在YGR中更为丰富(F1,69 = 13.40,p = 0.002;图3)。此外,地衣真菌的丰度在WGR远离树木的地方增加,但在YGR远离树木的地方减少(图3;表S3)。在放牧制度之间,与根相关的群落的丰度没有显著差异,也不依赖于树木附近(图3;表S3)。ErM和EcM真菌的丰度分别强烈反映了与根相关的子囊菌和担子菌的丰度(图S6;图3)。我们位点的大多数EcM真菌具有简单的菌丝体,形成菌索的EcM占所有真菌读数不到1%(图S6)。在功能行会组成的广义线性模型中,包含菌根或探索类型并没有显著增加放牧或树木附近的解释力(表S1)。
在NMDS中,放牧对群落组成的影响最大(F1,67 = 2.99,p = 0.001;图4)。YGR中的真菌群落与NMDS2轴值一致,与较高的土壤C:N比率、较低的OTU丰度和多样性(图4a,b)以及较高的ErM真菌丰度(图4c)平行。WGR中的真菌群落以霉菌和酵母菌为特征(图4a,b),特别是被孢霉属(被孢霉目)、伞状霉属(毛霉菌目)和青霉菌属(散囊菌目)内的霉菌种类,以及酵母菌目 Leucoporidiales 和Saccharomycetales(图S8b;表S4和S5)。放牧或树木附近对其他腐生真菌没有影响(图3;表S3)。
树木附近也影响NMDS中的真菌群落组成(F1,67 = 1.62,p = 0.020),尽管这种影响被其与放牧制度的相互作用部分掩盖(F1,67 = 1.29,p = 0.091),表明在YGR下树木附近更为重要(图4a)。在全年放牧区,远离桦树的真菌群落通常以与根相关的子囊菌为主(图4b),特别是属于最丰富的目Helotiales和Archaeorhucholycestales(图S8a;表S5)。此外,远离树木的真菌丰度(ITS2拷贝数m-2)增加(图4b;表S5)。相反,树木附近的真菌群落具有较高的根相关担子菌丰度(图4b),尤其是EcM目Russulales和Cantharellales(图2;图S8a;表S5)。

图3. 在冬季放牧制度(WGR)和全年放牧制度(YGR)中,近距离(实心条)和距离山桦 > 3 m(空心条)的真菌行会的相对丰度(平均值 ± 95%置信区间)(a)以及所有处理中这些行会的相对丰度(b)。放牧制度和邻近树木之间的显著差异在图上方突出显示(*p < 0.05,**p < 0.01,***p < 0.001;更多统计参数见表S3)。


图4. 两种放牧制度(WGR为冬季放牧制度,绿色符号;YGR为全年放牧制度,黄色符号)中近距离(闭合符号)或距山桦树 > 3 m(开放符号)的真菌群落的非度量多维标度分析;a),操作分类单元(OTUs)由功能行会(b)颜色编码和由菌根类型颜色编码的OTUs(c)。基于所有OTUs(n= 364,应力值= 0.240,r2= 0.943)的NMDS分析,然而,在框架(b)中,仅显示了具有已知函数(n= 224)的OTUs。黑色矢量表示土壤C:N比(土壤C:N)、土壤有机碳储量(SOC,kg m-2)、土壤含水量(SWC,%)、真菌丰度(ITS2拷贝数m-2)、真菌物种丰富度和有效多样性(即Shannon-Wienerindex)。彩色向量表示真菌类群、菌根类型和外生菌根真菌(EcM)的相对丰度增加的方向(表S5中的r2值和意义)。

 
3 真菌群落与植被DNA的关系
在所有样本中,土壤中桦木读数的丰度与落叶灌木和树木(即根相关担子菌、EcM和两种EcM探索类型,图S7b、c;表S6)相关联的相对丰度呈正相关。尤其是在桦树读数较多的地块上,EcM含量较高(F1,69 = 6.67,p = 0.012,r2 = 0.09;图S7c;表S6)。与ErM相关的植物类群,越桔属和其他杜鹃科灌木与根相关的子囊菌呈正相关,而与根相关的担子菌、EcM和腐生真菌呈负相关(图S7e,h;表S6)。地衣真菌丰度与苔藓植物丰度呈正相关(F1,69 = 10.65,p = 0.002,r2 = 0.13),而腐生真菌与苔藓植物丰度呈负相关(图S7k;表S6)。
 
4 SOC及其与真菌丰度和群落组成的关系
有机土壤在WGR中平均储存3.18± 1.73 kg C m-2,在YGR中平均储存3.92± 2.18 kg C m-2(图5a),但放牧制度之间的差异不显著(F1,65 = 2.55,p = 0.115)。相反,更靠近树木的地方往往会增加土壤碳储量(F1,65 = 3.15,p = 0.081),这与观察到的土壤氮储量模式一致(图S9;表1)。在NMDS中,SOC与真菌丰度的增加方向相同(图4a,b),并且这些变量在线性模型中也相关(图5b;表S7)。此外,沿NMDS2轴与真菌丰度一致的相同分类群(图S8)与土壤碳储量有关(图5c;表S7)。腐生真菌,即霉菌、酵母菌和其他腐生菌的高丰度与低SOC储量有关(F1,68 = 17.41,p < 0.001,r2 = 0.20;图5d),而与根相关的子囊菌在SOC储量高的地块上更为丰富(F1,68 = 6.74,p = 0.012,r2 = 0.08;图5d;表S7)。
当放牧和树木附近的个体和交互影响包含在SOC储量的线性模型中时,真菌顺序和功能可以更好地解释SOC储量(表S8)。对于大多数分类群和功能行会,考虑到山桦附近SOC含量略高(图5a),即围绕树木形成的小丘,模型的解释力增强(表S8)。在包括邻近树木的影响后,与根系相关的担子菌丰度也与SOC储量呈负相关(表S8)。
 

图5. 土壤有机碳储量(a)及其与真菌丰度(b)、真菌目(c)和功能群(d)的关系。显著相关和接近显著相关用直线表示(调整后的r2值和在右边的列表中相关显著性 ′ p ≤ 0.1,*p ≤ 0.05,**p ≤ 0.01,***p ≤ 0.001)。在图(d)中,霉菌、酵母菌和其他腐生菌被汇集到一组腐生真菌中。

 

讨论


我们比较了两种不同的长期驯鹿放牧制度下高山林交错带土壤真菌群落。在一种制度下,70年的全年放牧阻碍了山桦的建立,并导致了以低矮常绿矮灌木为主的开阔景观,而另一个仅在冬季放牧的制度特点是山桦密度较高。我们发现,YGR具有较高的土壤C:N比,优势植被的变化伴随着土壤真菌丰度、多样性和群落组成的改变。尽管两种放牧制度下有机土壤层的碳储量没有显著差异,但真菌群落组成与所有试验地的植被组成和有机土壤碳储量有关。这支持了这样一种理论,即树木交错带落叶灌木丰度的草食限制可能通过伴随植被和相关土壤真菌的变化增加土壤碳储量。
 
1 真菌群落组成与土壤碳储量之间的关系
根据我们的第一个假设和一些早期研究,将驯鹿放牧与真菌群落组成和生长的改变联系起来,我们发现,在暴露于全年驯鹿放牧的放牧制度下,与根相关的子囊菌(包括ErM真菌),在远离山桦树的地方最为丰富,并与丰富的杜鹃科矮灌木紧密相关。与此相反,与根相关的担子菌(主要形成EcM)的丰度与土壤中桦树DNA的相对丰度有关。此外,为了支持我们的第二个假设和来自北方森林的观察,我们发现,当树木附近-以及树干周围的小丘形成被考虑在内时,与根相关的子囊菌的丰度与土壤碳正相关,而根相关的担子菌与土壤碳呈负相关。然而,与我们的第三个假设和早期对树线的观察相反,EcM真菌与土壤碳储量的负相关不能与具有索状菌丝结构的EcM物种相联系。取而代之的是,研究区域内所有的优势EcM真菌,Russula claroflavaRussula decoloransRussula paludosaPseudotomentella tristis(Thelephorales)、Elaphomyces muricatus(Ascomyceta)和来自Cantharellales目的物种,都以简单的菌丝体为特征,而索状EcM真菌对真菌群落的贡献率不到1%。我们认为这种模式与形成菌索的EcM(如Cortinarius)对干扰和气候限制的高度敏感性有关。因此,即使是冬季放牧、土壤和植被的挖掘以及放牧坑中绝缘雪层的损失引起的较小干扰也可能使短距离菌丝体的EcM受益,同时较高的养分利用率(即较低的C:N比)降低了对适应有机结合养分分解和长距离运输的特性的需求。
此外,根据我们的假设,我们发现WGR中自由生活的腐生真菌更为丰富,它们的丰度与土壤碳储量呈负相关。这些模式是由霉菌Mortierellales、Mucorales、Eurotiales(Penicillium sp.)及酵母菌Leucosporidiales和Saccharomycetales驱动的。这些霉菌和酵母菌因其机会性和对可利用碳的依赖性而闻名,因为它们自身分解复杂有机质的能力相当有限。因此,WGR中霉菌和酵母菌的丰度较高可能与易于分解的叶、根和菌丝凋落物的可用性增加有关。腐生真菌的丰度与具有顽固性凋落物的植物群(即苔藓植物和杜鹃科植物)DNA之间的负相关支持了这一点。由于腐生菌丰度进一步与EcM丰度正相关,我们认为它们与短距离EcM真菌的菌丝生物量周转特别相关。与具有黑色素化细胞壁的ErM菌丝体相比,EcM死生物物质不那么顽固,因此更容易被霉菌和酵母菌分解,并且在分解的后期,仍通过EcM真菌。霉菌、酵母菌和EcM真菌的这种活性可以防止碳和氮被锁定在菌丝体死生物物质中,从而实现更快速的营养循环,促进EcM真菌与其共生树之间的营养转移。最终,植物群落和真菌群落之间的正反馈回路有助于提高土壤肥力,如WGR中较低的C:N比所表明的那样。
YGR中远离树木的土壤真菌群落主要由根相关子囊菌的两种分类群-特征明确的欧石南类菌根P. ericaeArchaeorhizomycetes中功能性知之甚少的物种共同贡献了所有土壤中真菌读数41 ± 20%。与苔原荒地中的优势植物E. hermaphroditumP. caeruleaC. vulgaris一样,这些真菌很可能能够耐受恶劣的条件和植被有助于维持的低养分可用性。事实上,在ErM为主的荒地中,植物的特点是防御化合物含量高,C:N比高,而在优势常绿灌木E. hermaphroditum的情况下,即使是高水平的化感次生化合物,也会延缓凋落物分解和养分矿化率。根相关子囊菌顽固的死生物物质可能进一步将苔原荒地生态系统推向较低的有机质分解率,这不仅是因为ErM真菌的黑化细胞壁,还因为真菌死生物物质可与植物根源性浓缩单宁形成顽固性复合物,导致养分被锁定在土壤有机质中。最终,这些反馈可能有助于提高土壤碳固存率,根相关子囊菌丰度与土壤碳储量之间的正相关也表明了这一点。
 
2 真菌多样性和丰度的模式以及地衣丰度的反直觉模式
WGR中以山桦为主的植被支持土壤真菌群落的更高物种丰富度和有效多样性,而YGR中远离树木的荒地中所有多样性指数均最低。这些差异很可能与YGR中远离树木的土壤中P. ericae Archaeorhizomycetes 的高优势度有关。然而,多样性模式也可能表明真菌多样性对WGR中普遍存在的中等水平干扰的积极响应。相比之下,真菌丰度在YGR中远离树木的地方最高。这种模式也可能与优势类群P. ericaeArchaeorhizomycetes相关:菌丝的高顽抗性和有限的分解能力的结合可以解释为什么较高的真菌丰度不会导致较低的土壤碳储量。
我们发现,与WGR相比,YGR土壤中地衣真菌DNA的丰度更高。这一观察结果与我们的预期相反,因为两个卫星图像和可视化文件表明,WGR的Cladonia spp.覆盖率高于YGR(WGR为32.1 ± 7.4%,YGR为12.1 ± 3.9%)。由于地衣化DNA主要由Cladonia物种组成,这是驯鹿的重要冬季饲料,结果表明地上和地下地衣丰度之间存在差异。这种差异可能源于基于DNA数据中的偏差,例如DNA提取效率的差异或物种间ITS2拷贝数的差异。然而,鉴于已知地衣对放牧和践踏的脆弱性,我们认为YGR中更强烈的践踏可能导致地上地衣群落更高程度的破碎,并导致地衣死生物物质更大程度地融入凋落物和土壤层。环境对死地衣腐烂率的影响可能会进一步加剧放牧强度之间的差异。由于YGR树木下地衣真菌的丰度特别高,其中树下富含有机质的小丘以来自PolytrichumDicranum科的苔藓为特征,这些可能有助于形成更酸性的环境,其中嵌入苔藓层的地衣部分至少在一定程度上不会腐烂。
 
3 放牧对景观的影响
在景观层面解释本研究结果时,必须注意的是抽样设计在很大程度上高估了YGR中山地桦树栖息地的份额,采样方法不包括深层土壤中的真菌群落。总之,这些因素可能导致放牧制度之间的实际差异比本研究中看到的更大。由于这些植被类型的生根深度不同,在不同放牧制度下,深层根系和土壤中的碳储量也可能不同。然而,整个景观中土壤碳的模式不可能仅仅反映地上生物量和碳吸收模式,因为树木和相关的微生物群落也会导致旧的和更顽固的碳的分解,导致山桦林和苔原荒地的地上和地下碳储量之间呈反比关系。我们的研究结果表明,这些植被类型之间的这种差异可能是由于驯鹿夏季长期在落叶树上觅食引起的。然而,目前尚不清楚食草动物驱动这种植被转变及地下后果的普遍性。一般来说,食草动物对生态系统的影响取决于动物活动的密度、频率和季节性。在无雪期大量发生时,食草动物可能会限制落叶灌木和树木的建立和生长。然而,并不是所有落叶灌木物种对食草动物的反应都相似。例如,北美矮桦树(B. nana ssp. exilisBetula gearulosa)以及桤木(Alnus sp.)的树脂性质可能在一定程度上保护它们免受放牧。此外,食草动物对落叶灌木的优先啃食可能为常绿矮生灌木或禾本科植物提供竞争优势,这可能与对地下群落和土壤碳固存的不同食草动物控制有关。此外,某些落叶灌木物种与ErM或丛枝菌根真菌形成共生关系,因此食草动物引起的植被从落叶灌木向常绿灌木转变的地下后果可能会有所不同,具体取决于优势灌木的菌根类型。因此,与食草动物、灌木、菌根和其他真菌相关的属性共同决定了放牧引起的地下后果。
 
4 在迅速变暖的北极地区放牧越来越重要
众所周知,当脊椎食草动物在特定时间大量出现时,可能会对落叶灌木和树木的丰度产生负面影响。由于脊椎食草动物主要阻止新树的建立,当伴随其他导致树木死亡的干扰时,例如无脊椎食草动物或病原体的爆发,它只会导致植被从森林转移到开阔的景观。然而,来自整个北极苔原的大量证据表明,脊椎食草动物阻止了气候引起的落叶灌木的生长,并使林木线低于其海拔极限。在这种情况下,很明显脊椎食草动物本身可能对变暖的苔原中的植被轨迹起决定性作用。这突出了将当前放牧范围纳入冻土带植被发展预测的必要性。然而,它也强调需要预测社会和环境变化引起的放牧模式改变的后果,例如野生驯鹿群的急剧减少。
灌木和树木的向北和垂直扩展发生在北极和亚北极地区,并预计还将继续。尽管灌木扩张的大多数观测结果来自河岸地区和苔原草甸,近年来,常绿矮生灌木占据的区域也被高大的落叶灌木侵占。这种扩张在规模上是显著的,因为苔原荒地是北极地区最丰富的植被类型,覆盖了13.6%的植被地表(在北极圈植被图中被归类为直立矮生灌木苔原;CAVM团队,2003年)。通过与这些地区落叶灌木和乔木的入侵作斗争,大型和小型食草动物都可以在温暖的气候中对灌木和树木范围起决定性作用。在这里,我们认为,当控制山桦林和苔原荒地的范围时,食草有可能改变林线交错带的地下真菌群落和土壤碳固存。由于这两种植被类型与优势植被和土壤真菌群落相关的不同地上和地下反馈相关联,食草动物可以控制两种植被轨迹之间的临界点,并对气候变化的地下后果起决定性作用。

结论


在这里,我们展示了约70年不同的驯鹿放牧制度在林线交错带改变了植被、土壤真菌群落和土壤碳固存的不同方向。我们发现仅经历冬季放牧的山桦林地拥有以短距离EcM真菌和自由生活的腐生菌为特征的真菌群落,并且与高土壤肥力有关。相反,驯鹿全年放牧促进了更开放的苔原荒地植被,与真菌群落相关,真菌群落主要由少数与根相关的子囊菌物种主导,其丰度与更高的土壤有机碳储量相关。这些发现表明,当控制落叶灌木和乔木的丰度时,脊椎食草动物可能对关键的地下过程产生深远的影响,并最终影响土壤固碳。这支持了早期关于使用驯鹿管理甚至重新引入大型食草动物来减少温暖气候的一些不利影响的可能性建议,如灌木入侵和相关的土壤碳损失。我们的研究还强调,过去、现在和未来的放牧模式在预测北极苔原持续气候和环境变化的地下后果时非常重要。
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关键词:
放牧,制度,真菌,土壤,群落

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