综述 | SBB：土壤生物群如何调节多样化轮作体系下的土壤碳库及碳循环

2021-07-15 微生态

现代农业体系大大减少了土壤生物多样性以及农业生态系统的服务和功能。

编译：微科盟橙，编辑：微科盟木木夕、江舜尧。

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导读

现代农业体系大大减少了土壤生物多样性以及农业生态系统的服务和功能。通过轮作增加作物多样性的可持续农业体系可能会促进土壤生物多样性以及地下部分的相互作用。研究生态网络、土壤生物群落和非生物的影响增加了我们对于复杂的碳循环的理解。轮作体系有助于增强光合强度从而提高初级生产率，此外，更大的作物多样性刺激地下部的相互作用。地下部分生物群的互作将强化根际和土壤中的微生物和原生动物群之间的生态联系，进一步增强了土壤功能和生物元素和非生物因子网络之间的相互作用，并为土壤碳循环提供正反馈。本综述描述了轮作和生物多样性之间的交互如何驱动生物多样性功能的关系，并提出轮作体系通过增加碳输入的量，从而增强生物-非生物相互作用，对土壤有机质的形成和存储产生了积极的影响。

论文ID

原名：How soil biota regulate C cycling and soil C pools in diversified crop rotations

译名：土壤生物群如何调节多样化轮作体系下的土壤碳库及碳循环

期刊：Soil Biology and Biochemistry

IF：7.609

发表时间：2021.3.19

通讯作者：Kaile Zhang & Hui-Ling Liao

通讯作者单位：美国佛罗里达大学研究与教育中心

综述框架

主要内容

1 前言

土壤碳库是全球碳循环的关键组成部分之一，包含约2500亿吨土壤有机碳（SOC）。目前的农业生态系统通常依赖于密集的管理措施，这导致了土壤侵蚀、盐渍化、营养消耗加速等问题，威胁到土壤有机质（SOM）的稳定和形成，造成土壤结构恶化。例如，集约化栽培加速了SOM分解，并导致全球规模的农业土壤中25-75％的SOC损失。进一步改善农作物管理措施，例如作物轮作和覆盖作物，有可能逆转这种趋势并促进土壤碳固持（表1）。

表1. 不同作物轮作条件下浅层土壤（0–20 cm及以下）的SOC浓度。这些数据主要来自2014年后发表的文章。

表注：NA表示没有原始数据；CT：传统耕作；MT：最少耕作法；NT：免耕。

作物轮作与连续种植相比，增加了植物和功能性状的时间分集，在土壤中产生了遗产效应。这种遗产效应是由历史种植管理引起的，该管理是在物理或通过收获后剩余的植物残留物而改变土壤环境，并且在塑造土壤生物多样性和农业系统功能方面至关重要。包括增加共生真菌的群落多样性，改善营养吸收和增强生物和非生物应激的耐受性。因此，作物轮作提供了重要且有价值的生态和经济效益。增加SOM是作物轮作的关键效益，由于土壤功能与农业可持续性密切相关，优化SOM的质量和含量能够增强土壤结构、增加生物量和多样性。

支撑农业土壤中储存的碳的量由碳输入之间的平衡决定，主要来自植物生物质分解（图1c）和根系凋落物（图1d）以及损失，主要为淋失的可溶性有机碳（图1i）。在多样化的作物轮作体系中观察到较大的碳库，特别是那些含有不同功能性状的作物的库，被称为功能作物。功能性作物包括具有根系凋落物渗出速率高的特点，有利于对作物有益的微生物群落。总体而言，含有功能性作物的作物轮作可以增加初级生产力，改变作物残留物的化学特征并改变根特征。这些功能性状的这些差异可以对农业生态系统的功能产生相当大的影响，并且反过来提高碳输入的质量、数量和化学组分，同时减少损失。更丰富和化学多样化的碳输入增加了生物群落的活性、丰度和多样性。

图1. 不同作物轮作与单作相比地表碳动态变化示意图。土壤碳由一个复合体组成，包括地上生物量、根或根凋落物分解而成的混合物。可溶性有机碳（DOC）是由有机物和胞外酶在腐生真菌和动物分解凋落物后催化大分子组分转化为DOC而产生的。生物生物量碳（OBC）由来自植物、动物或微生物的碳组成，用于代谢和同化生物生物量中的碳。土壤有机碳（SOC）是土壤生物驱动的碳，土壤碳库也会通过生物呼吸和淋失损失。灰色的正方形、三角形和圆形代表资源丰富的根系凋落物和凋落物。

土壤生物群是陆地生态系统中的生物多样性最大的环境之一，包括微生物（例如细菌、真菌和古菌），土壤动物（例如线虫、节肢动物和蚯蚓）和植物生活在土壤的部分。在这里，作者定义了与土壤生物群相关的所有碳过程作为土壤生物驱动的碳循环过程，包括对作物生产有促进的效应和长期土壤功能。专注于植物投入的质量和数量如何影响SOM及其稳定性，包括特定耕作实践的影响，以及非生物因子，例如土壤性质也在地下碳循环中发挥关键作用，作者将这些过程称为非生物驱动的碳循环。

过去的研究强调植物生态系统中发生的地下碳循环是特异性的，具有基本差异的生物因子，包括沉积碳的化学计量以及相关的地下生物群落和非生物元素（例如，系统中的微环境和土壤基质）。但是，知识盲区仍然是如何影响多样性的机制：

①土壤生物群利用调节碳循环的机制，包括碳分配和相关的根际微生物活动，以及作物之间的相互作用和不同的土壤生物水平；

②生物和非生物因子之间促进碳稳定的相互作用；

③可以抵消多样化作物轮作的碳循环效益的机制。

作者通过讨论：1）如何应用多样化的作物轮作影响地上和地下碳动态；2）这些动态如何影响土壤微生物和农业系统服务；3）可以限制和破坏多样化作物轮作中碳形成和稳定性的潜在机制（图1和图2）。

图2. 不同作物轮作驱动下的交互效应农业生态系统功能和服务。MEMS:微生物效率-基质稳定。蓝色部分与生物循环有关，黄色部分表示生物和非生物驱动的循环，橙色部分表示碳循环的潜在负面因素。

2 土壤生物驱动碳循环作物轮作

许多研究表明，土壤生物群是土壤碳循环通过几个过程的主要驱动因素（图 1b、c、d、e、g和h）。这些方法是调节和稳定碳循环的关键因素，对土壤生物网、作物生长和最终组形成有显著贡献（图3）。最重要的是，通过多样化的作物轮作刺激这些过程。例如，作物轮作增加了土壤动物的丰富和多样性和植物摄取。许多植物相关的微生物生活在根际通过多样化的作物轮作促进，它们可以与自由生物的微生物相互作用，从而影响碳使用效率（CUE）。多样化的作物轮作还调节较高营养水平（例如，掠食性线虫和蚯蚓）的群落，这影响了凋落物和植物碎片的分解率。此外，一些动物群可能对碳循环产生双重影响。

图3. 不同作物轮作条件下土壤生物群驱动的养分和能量循环的时空格局(1)根寄生虫(2)细菌(3)真菌(4)食细菌线虫(5)食细菌原生生物(6)食真菌线虫(7)食真菌原生生物(8)跳弹虫(9)蚯蚓(10)螨(11)捕食性线虫。尽管土壤食物网非常复杂，但它们可以被简化为主要消费者(细菌和真菌)和次要消费者(食细菌者和食真菌者)和更高层次的消费者(捕食性线虫和螨)基于掠食性交互作用。蓝色箭头的宽度与碳通量的大小成正比。灰色的正方形、三角形和圆形代表丰富的根沉积物和根凋落物。

总体而言，与植物残留物的物理转化和根的物理转化相比，生物驱动过程在多样化的作物轮作下对SOC的稳定和形成作用至关重要。多样性的作物轮作促进了土壤生物群的生长和活性，这可能增加生物量。因此，更高的微生物生物量可能会刺激微生物功能，例如土壤聚集和营养循环，这对SOC有积极作用。下面，作者分析了碳循环的主要路线，这些沉积的碳源对土壤微生物和群群落的影响及其相互作用以及在多样化作物轮作下的主要生物机制。

2.1 碳分配

如上所述，土壤生物群是土壤碳循环的关键驱动器。在本节中，作者描述了多样化的作物轮作如何影响碳分配。最近的研究表明，地下部分的碳输入贡献了超过植物系统的地上部分输入的SOC，这意味着通过作物分配更多的光合作用碳到地下结构将刺激SOC形成。地下的碳输入主要由植物地上部分和根凋落物组成。与单一栽培系统相比，多样化的作物轮作增加了物种丰富性。例如，包括覆盖作物和多年生作物的作物轮作显著增加了SOC。相比之下，单一作物仅将大约21％的固定碳转移到地下部分。此外，在每年系统中包括多年生草，有可能增加轮作种植的作物的光合作用，主要是通过增加氮的可用性，这将刺激地上和地下部分的碳循环。

2.2 根际沉积物 和特异性根际微生物群落

作为稳定SOM的主要来源之一，根际沉积物包括从受损或完整细胞中释放的各种物质，它们由根细胞、组织、粘液、挥发物和可溶性裂解物和分泌物组成。最近的研究表明，根际沉积物的数量和类型是高度特异性的，这表明在多样化的作物轮换中发现的植物多样性会增加根际沉积物的化学多样性，包括碳水化合物、氨基酸、酚类、脂肪酸、甾醇、酶、维生素、激素和核苷等物质。一些研究发现根系沉积物和根际微生物群落的多样性和结构之间的紧密关系。例如，根际沉积物的化学多样性，包括大量抗生素、抗菌化合物或植物激素，不仅降低了微生物病原体和拮抗微生物的压力，但也促进了有益菌的生长。作为反馈，通过刺激宿主作物或微生物促进营养供应。

与多样化作物轮作相关的有益微生物组包括植物生长促进微生物（PGPM），。PGPM通过刺激基本营养元素（例如，N、P和Fe），调节激素水平，并通过植物病变来促进植物生长。PGPM，尤其是丛枝菌根真菌（AMF）可以刺激植物代谢物的变化，产生更高的根系分泌物。多样化的作物轮作有可能加强这些途径，从而改善土壤团聚体的形成和稳定刺激微生物代谢物的产生。

作物轮作还影响了内生菌的活性和丰度。根内生真菌（非菌根真菌）有可能由于其普遍存在的存在和双重生活方式而导致根际碳的分配。内生菌的生活方式可以通过增加真菌生物量来改变根际沉积碳。它们还产生催化土壤碳和氮降解的细胞外酶及影响凋落物分解的生物碱。总的来说，由于缺乏关于内生真菌与植物相互作用的功能性研究，内生真菌和地下碳循环之间的联系仍然很大程度上是未知的。只有少数研究提供了有关如何影响由这些特定菌群驱动碳循环的证据（表2）。

表2. 地上、地下碳循环的主要生物驱动机制及不同作物轮作的预期效应。

表注：NA表示没有原始数据。

2.3 作物与土壤微生物的相互作用及其在地下碳循环中的参与

轮作多样性增加了碳输入的质量、数量和化学品种，不仅影响根际微生物，而且影响大多数土壤微生物群落。多样化的作物轮作直接影响群落结构和微生物的组成，因为具有不同特征的微生物体优先利用不同类型的碳来源。具体而言，快速生长的细菌被认为使用可溶性成分。相反，寡营型菌群和大多数真菌在由营养组分的环境中占主导地位。例如，谷物残留物主要由纤维素和半纤维素组成，残留物的矿化速率较慢，而豆类残留物富含糖和蛋白质，刺激土壤养分循环。增加作物轮作中的功能性状，例如通过将覆盖作物或多年生作物集成在豆科谷物轮作中，与谷物轮作相比，在增加 SOC时可能更有效。这些结果表明，功能植物可以抵消SOC储存对豆类谷物中较低的残留量的负面影响。此外，功能多样化的作物轮作可以增加营养可用性，这可能加强微生物相互作用和微生物与作物相互作用，保持了农业系统功能的稳定性和适应性，对SOC形成存在积极影响。

作物轮作还可以加强根、根际和土壤中微生物网络的生态联系。通过提高根系分泌物的化学多样性和数量，从土壤中招募了更多的微生物，以促进根际和植物的连接，伴随着更大的根源能量回到根际。此外，真菌的菌丝将成为其他细菌的潜在能源，从而加速了微生物生物量的生产和交换量。与根际微生物体相比，生活在土壤中的微生物群落呈现更高的多样性，具有更高的寡营养细菌。因此，碳循环通过自由生物微生物调节，由根际微生物驱动的碳循环而对SOC的贡献较少。

2.4 土壤动物区系的活动调节地下碳循环

土壤生物群活动是通过自上而下和自下而上效应之间的相互作用循环的另一个关键贡献者，对碳来源的分解和周转率存在关键的影响。土壤微生物群落对碳循环的影响主要受到轮作的作物物种和种植模式的影响，土壤动物区系可能通过自上而下的控制进一步介导微生物活动。因此，轮作多样性可以通过有机物质投入的数量和质量的变化影响微生物和动物区系的相互依存，随后压倒性地影响到地下碳循环过程。

例如蚯蚓是农业体系中最占优势的消费群体，蚯蚓的丰富和丰富性，随着轮作复杂性而增加。众所周知，蚯蚓的活性调节碳动力学。特别地，它们的活性可以通过选择特定的土壤微生物，改变微生物化学计量特征。同时，蚯蚓与它们的肠道内的微生物体中的共生关系，对土壤聚集和土壤结构产生了很大影响。此外，食草动物对碳循环的作用也不容忽视。总体而言，更大的轮作多样性提高了土壤动物群落的多样性和复杂性，影响了土壤食物网的形成和稳定性。

3. 生物和非生物因素对促进碳稳定的影响

作物轮作还可以通过改善进一步改变微环境的土壤物理性质来影响SOC稳定性。此外，在多样化的作物轮作中检测到更高的生物活性可以释放大量的生物学衍生的产物（例如，酶、氨基酸和脂肪酸）和细胞外聚合物物质。这些物质是通过促进矿物土壤基质的聚集和强化学键来形成有机矿物关联和SOM稳定。另一方面，在作物轮作下的生物体的快速成交量对SOC的稳定至关重要。通过多样化的作物轮作改善的这些物理性质与物理稳定性有关。例如，轮作中有更大的土壤结构和更低的堆积密度有助于根本能够有效地获得可用的水和营养素，导致更大的根生物量和作物生产率。反过来，更大的根生物量输入将许多积极的属性赋予这些物理性质，并最大限度地贡献到SOM。

4. 抵消作物轮作益处的潜在机制

尽管多样化的作物轮作增加了新的碳输入，但人为影响（耕作、施肥和害虫管理）可以限制SOC的积累（图4a）。当碳输入时可能会刺激土壤碳的分解速度。可能由已下四个潜在的机制组成：1）增加了R策略者的活性，因此土壤酶活性增加会导致SOM分解；2）适应k策略者（在稳定的环境条件下的长寿命的微生物）与底物的分解，增加它们的分解；3）更多的根系分泌物渗出（例如草酸）会破坏有机矿物的稳定性；4）碳输入的化学计量学的变化，作为激发效应加速SOM分解。

作物轮作，尤其是包括功能植物（例如覆盖和多年生作物）的作物轮作可以具有相对闭环的营养循环，其中地下的有机物输入分解或矿化成可由植物利用的形式，减少对外部营养元素输入的依赖。然而，这些益处可能不是即时的。田间管理措施可能会改变土壤生物群的群落结构和土壤食物网运转。例如，耕作可以破坏土壤结构和聚集体，还影响菌根真菌和丛枝菌根的作用。这种干扰通过增加微生物周转率和代谢来刺激SOM矿化并耗尽SOC。

合成氮肥的大量投入还降低了根际微生物的网络复杂性，可能降低了生物对土壤贡献的生态系统功能。来自水溶性肥料的高氮可用性可能会降低地下碳分配。此外，通过激发效应，高氮输入显著加速了天然SOM的分解。轮作多样性对土壤生物多样性的影响可能与通常在这些系统中观察到的生物多样性有关。作物轮作过程中的多样性变化可能会导致植物功能性状的多样性差异，这导致土壤生物群落的功能冗余，如图4b所示所示。

图4. 作物轮作和单种作物连作(a)下土壤生物群落和管理引发的碳动态。方框代表旧的碳储量(黄色)和新的碳输入(绿色)。箭头表示由直接生物途径触发的碳循环(蓝色为碳增益，红色为碳损失)、激发效应(紫色)和人为干扰(橙色)。作物轮作既产生了积极的影响，也产生了消极的影响。(B)与两种轮作方式(黑线)相比，单种作物连作(蓝色曲线)降低了土壤的生物多样性和功能，进而降低了作物的生产力(蓝色面积)。相比之下，多种作物轮作可以增强土壤的生物多样性和功能(绿色曲线)。作物功能轮作多样性下土壤的生物多样性和功能包括由物种内或种间多样性引起的(绿色面积)和由作物功能多样性进一步引起的(粉红色面积)，即功能性轮作效应。

结语与展望

作者的评论描述了调节多样化作物轮作内的碳循环的潜在机制。高轮作分集与多样化的功能性状相结合，将影响土壤生物群和土壤生物群和植物物种之间的相互作用；并通过协同或拮抗作用，最终确定碳动力学的命运。进一步揭示植物、土壤群落和非生物因素之间的联系可能有助于增进对于农业系统碳循环和生态功能的理解。这将为改善对病原体的抗性或降低农用化学依赖性的多样化作物轮作提供的借鉴。

应该在管理轮作过程中的作物选择时，更多地考虑功能性状多样性，而不是单独的内部分集。然而，相当大的不确定性仍然存在，例如功能性状如何在植物物种内部或在植物物种之间发生相互作用并影响碳动态。因此，未来的研究集中在功能多样化的作物轮作下，生物群落-土壤-作物的相互作用的物种特异性机制及其在控制碳营养循环中的作用至关重要。