科研 | SBB:排水不良的农业生态系统中微生物与土壤生物地球化学过程的联系 本文由路诗诗编译

2021
06/20

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微生态
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土壤微生物介导生物地球化学过程,但是微生物群落组成如何影响这些过程仍存在争议。


编译:微科盟璐璐,编辑:微科盟木木夕、江舜尧。

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导读  

土壤微生物介导生物地球化学过程,但是微生物群落组成如何影响这些过程仍存在争议。我们将土壤16S rRNA基因的每月测序以及对美国中西部一个排水不良的集约农业生态系统(玉米-大豆轮作)中氮(N)、碳(C)和铁(Fe)循环沿地形梯度的集约测量相结合,发现尽管天气和作物类型差异很大,但多年来观察到的微生物组成变化很小。然而,微生物组成随地形位置变化却很大,并且与水分、土壤有机碳(SOC),尤其是pH密切相关微生物科、属和/或扩增子序列变异通常与测得的生物地球化学过程或库显著相关,但同一系统发育群中的不同分类群通常以相反的方式响应,表明近亲之间缺乏生态一致性优势门在整个地形梯度上大致相似,但特定成员在不同位置之间表现出一致的权衡。在整个梯度范围内,氨氧化古细菌和细菌序列与pH值变化相反,但它们的总相对丰度保持不变,潜在的硝化速率也是如此。硝化螺旋菌的序列与一氧化二氮(N2O)通量呈正相关,表明硝化作用(或可能的全程氨氧化微生物)对N2O产生有直接或间接的贡献。我们还发现了分类群和氧化还原敏感的铁库之间的显著联系,表明氧化还原变异在构建微生物群落中的作用。先前鉴定出的几个全球优势细菌与测得的生物地球化学变量显著相关,从而为其可能的功能作用提供了见解。总的来说,微生物组成提供了几个关键生物地球化学功能的粗略测量,并暗示了在北美广泛的农业生态系统中可能介导这些过程的分类群。


 

论文ID


 

名:Microbial linkages to soil biogeochemical processes in a poorly drained agricultural ecosystem

排水不良的农业生态系统中微生物与土壤生物地球化学过程的联系

期刊Soil Biology and Biochemistry

IF:5.795

发表时间:2021.03.26

通讯作者:Steven J. Hall,Adina Chuang Howe

通讯作者单位:爱荷华州立大学生态、进化和生物学系


实验设计



结果


1 土壤特性和温室气体通量
整个地形梯度上土壤的pH(6.4-8.1)和SOC(24-38 mg g-1)差异很大,土壤的C:N(11.0-12.5;图1;表S1)的变化较小。尽管时间差异很大,但土壤湿度(33.7-43.9%)、 Fe(III)HCl (0.34-1.05 mg g-1)和Fe(II)HCl(0.05-0.16 mg g-1)的位置水平平均值也有显著差异。土壤pH在中间位置(相对海拔0.40-1.05米)最高(7.7-8.1),在上坡位置(相对海拔1.51-2.25米)最低(6.4)。SOC浓度从最低位置到最高位置逐渐降低(37.7mg g-1至23.9mg g-1),位置水平的平均土壤湿度也是如此(43.9±1.8%至33.7±1.6%)。与其他位置(0.34±0.08至0.65±0.07mg g-1)相比,位置水平平均Fe(III)HCl在凹陷底部较高(相对海拔0.00-0.09米;0.75±0.11至1.05±0.12mg g-1)。然而,这里测得的动态土壤特性随时间(数月和数年)的变化比地形位置之间的变化更大。例如,由于在玉米生长期间施用了氮肥,预计2017年的平均NO3-final(66.02±10.09μg N g-1)高于2018年(4.22±0.43μg N g-1)。七月份的月平均Fe(II)HCl含量(0.65±0.36 mg g-1)明显高于其他月份(0.03±0.004至0.05±0.004 mg g-1)。N2O(总范围:-5.72至1315.47 μg N m−2 hr−1)和CO2(总范围:0.54至13.96 μmol m−2 s−1)的通量也随时间变化很大(图1)。
 

图1. 在美国爱荷华州中部的一个农业区,沿地形梯度以大约17米的间隔分布的八个采样点的环境变量。横断面全长120米,海拔2.25米。位置1最低,位置8最高。NO3-initial和NO3-final分别代表培养前后硝酸盐的初始和最终浓度;NH4+initial浓度和NH4+final浓度分别代表培养前后铵的初始和最终浓度。
 
2 土壤微生物群落组成的驱动因素
在基于Bray-Curtis差异的RDA分析中,微生物群落没有按年或月显著分组(图S1)。但是,RDA揭示了微生物群落按地形位置的明显分离,位置1、2和3(相对海拔0.00-0.09米)、位置4和5(相对海拔0.40-0.67米)、位置6(相对海拔1.05米)、以及位置7和8(相对海拔1.51-2.25米)形成单独的簇(图2)。前两个轴(PC1和PC2)解释了总体群落组成变化的85.1%,并且与六个环境变量(pH、相对海拔、SOC、C/N比、Fe(III)HCl和湿度)显著相关(P < 0.01),这解释了群落组成变化的52.1%(图2)。如PERMANOVA分析所示(表S2),九个显著变量(P < 0.01)解释了微生物群落组成变化的64.1%。土壤pH解释了最大的变化(28.3%),其次是相对海拔(12.5%)、月份(6.6%)、土壤湿度(6.4%)、SOC浓度(3.0%)、C/N比(2.3%)、土壤温度(1.7%)、Fe(III)HCl(1.7%)和年份(1.6%)。其他生物地球化学变量(如N2O和CO2通量)与RDA中的群落组成没有显著相关。不同年份、月份或位置间的微生物ASV丰富度(Chao1指数)和多样性(Shannon指数)没有显著差异(图S2)。不同月份和位置间的微生物均匀度(Simpson指数倒数)差异显著(P < 0.05);与三月至六月相比,七月至十月通常较高,且7号位置比其他位置更低。
 

图2. 基于Bray-Curtis距离的冗余分析显示了地形位置(1最低,8最高)之间总体微生物群落组成的差异,这些位置分为四组。只有显著(P < 0.01)的解释变量用蓝色箭头表示。湿度和Fe(III)HCl与每个微生物群落样品一起测量,以捕捉时间变化;其他变量在一个单个时间点测量。(关于此图图例中颜色参考的解释,读者可参考本文的网络版。)
 
我们进一步评估了pH、湿度、SOC浓度和优势门和纲之间的关系(图3)。在显著关系(经Bonferroni校正后的P < 0.10)中,pH与疣微菌门(标准化斜率=- 0.77)以及酸杆菌门Acidobacteriia(-0.73)的相对丰度呈负相关,与奇古菌门(0.67)、放线菌门(0.50)和酸杆菌门亚组6(0.40)呈正相关。土壤湿度与酸杆菌门(r = 0.42)、绿弯菌门(r = 0.32)、芽单胞菌门(r = 0.44)、δ变形菌纲(r = 0.48)和酸杆菌门亚组4(r = 0.38)的相对丰度呈正相关,与拟杆菌门(r = -0.39)和疣微菌门(r = -0.44)呈负相关。SOC与疣微菌门(-0.76)和拟杆菌门(-0.32)呈负相关,与绿弯菌门(0.62)呈正相关。
 

图3. 利用线性混合模型(对于pH和SOC)和Spearman相关性(对于湿度)评估优势门和纲的相对丰度与pH、湿度和SOC浓度间的关系。如果Bonferroni校正后的P<0.1,则会出现一个圆圈,圆圈的大小表示关系的强度。颜色表示关系的方向(蓝色为正相关,红色为负相关),数字表示标准化斜率或相关系数。优势门按相对丰度递减的顺序排列,变形菌门的所有三个纲和酸杆菌门中的三个优势纲也包括在内,它们占门中总序列的88%。(关于此图图例中颜色参考的解释,读者可参考本文的网络版。)
 
3 微生物类群与生物地球化学过程的关系
我们确定了几个与N循环过程测量显著相关的微生物群(图4)。噬纤维菌科的相对丰度与NO3- initial、NH4+ initial和NO3- final呈正相关。硝化螺旋菌科与N2O通量呈正相关。Ferruginibacter与NO3- initial和NH4+ initial呈正相关。Litorilinea与NH4+ initial呈正相关。一些微生物群中的个体ASVs与N转化指标相关性一致。例如,Ferruginibacter属中的四个ASVs与NH4+ initial均呈显著正相关(经Bonferroni校正后的P<0.10),导致该属与NH4+ initial呈显著正相关。与此同时,一些微生物群中的ASVs与N循环表现出不同的关系。例如,硝化螺旋菌科中的两个ASVs与NH4+ initial表现出相反的关系,导致该科与NH4+ initial之间缺乏显著相关性。铁还原厌氧杆菌和铁氧化红细菌的相对丰度与Fe(II)HCl呈正相关;铁还原芽孢杆菌和铁氧化嗜热单胞菌分别与Fe(III)HCl呈正相关和负相关(图5)。在更广泛的分类群(如厌氧杆菌)中的一些ASVs对Fe(II)HCl的响应一致,而另一些(如地杆菌属中的ASVs)对Fe(III)HCl响应相反(即正响应和负响应)。
 

图4. N循环过程与被认为参与N循环的微生物群和ASVs的相对丰度间存在显著的Spearman相关性。相关性反映了空间和时间的变化,因为随着时间的推移,在每个样本中都测量了微生物和生物地球化学变量。如果Bonferroni校正后的P<0.1,则出现一个圆圈,圆圈大小表示关系的强度(没有圆圈表示没有显著关系),圆圈中的数字表示相关系数。颜色表示关系的方向(蓝色为正相关,红色为负相关)。一个科或一个属后跟一个数字表示该组中的一个特定的ASV表现出与一个N循环变量的显著相关性。NO3- initial和NO3- final分别代表培养前后硝酸盐的初始和最终浓度;NH4+ initial代表培养前铵的初始浓度。净N矿化、净硝化作用和NH4+的最终浓度没有显示出来,因为这些过程与微生物群或ASVs之间几乎没有显著关系。(关于此图图例中颜色参考的解释,读者可参考本文的网络版。)
 

图5. Fe循环库与被认为参与Fe循环的微生物群和ASVs的相对丰度间存在显著的Spearman相关性。相关性反映了空间和时间的变化,因为随着时间的推移,在每个样本中都测量了微生物和生物地球化学变量。如果Bonferroni校正后的P < 0.1,则出现一个圆圈,圆圈大小表示关系的强度(没有圆圈表示没有显著关系),圆圈中的数字表示相关系数。颜色表示关系的方向(蓝色为正相关,红色为负相关)。一个属后跟一个数字表示该属中的一个特定的ASV与Fe(II)HCl或Fe(III)HCl显著相关。(关于此图图例中颜色参考的解释,读者可参考本文的网络版。)
 
除了上述分类群外,我们还发现,先前在我们的样品中鉴定出的一些全球优势细菌OTUs与生物地球化学过程间存在着显著关系(表S3)。许多这些ASVs的相对丰度与Fe(III)HCl相关,且大多数属于Chitinophagaceae科(如黄杆菌属和节杆菌属),与Fe(III)HCl呈正相关。两个Haliangium属的ASVs与Fe(III)HCl正相关,两个农杆菌属的ASVs与Fe(III)HCl呈负相关,Gaiella67–14、鞘氨醇单胞菌属和Chthoniobacter中的ASVs与Fe(III)HCl呈混合关系。ChthoniobacterHaliangium属中的某些ASVs也与Fe(II)HCl密切相关。几个类群的ASV与多个N循环变量显著相关:黄杆菌属(正相关)、假单胞菌属(负相关)和WD2101_soil_group(正相关;表S3)。鞘氨醇单胞菌属的两个ASVs与CO2通量呈正相关或负相关。
 
4 ASVs和组之间的权衡
在所有地形位置上,八个优势原核生物门具有> 2%的序列相对丰度(图S3)。其中包括变形菌门(25.3%)、酸杆菌门(21.3%)、拟杆菌门(16.3%)、放线菌门(9.9%)、疣微菌门(8.7%)、绿弯菌门(4.3%)、芽单胞菌门(3.0%)和奇古菌门(4.0%)。这些门占总序列的92.9%,并在每个地形位置中占优势,且位置之间的相对丰度只有微小的变化(图S3)。尽管门水平丰度保持一致,但Deseq2分析显示每个门内的ASVs之间存在权衡,即每个优势门内的某些ASVs随着相对海拔的增加而显著增加(P < 0.01),而其他ASVs则显著减少(图6)。拟杆菌门和疣微菌门的log2倍变化中位数与相对海拔呈正相关,而与其他门呈负相关。在古细菌和细菌氨氧化组之间还观察到采样位置之间相对丰度的权衡,它们共同构成了每个采样位置序列的很大平均比例(4.6-7.2%;图7;图中显示了多个比较测试)。Nitrososphaeraceae科(AOA)的相对丰度在位置4和5显著最高(5.5-5.7%),在位置8最低(1.8%)。相比之下,Nitrosomonadaceae科(AOB)的相对丰度在位置4和5最低(1.5%),在位置8最高(2.8%)。Nitrososphaeraceae科与pH呈强正相关(r = 0.67;P < 0.05),而Nitrosomonadaceae科与pH呈负相关(r = -0.43;P < 0.05)。
 

图6. 使用DESeq2分析评估优势门的ASV丰度随相对海拔(m)的Log2倍变化。每个圆圈代表一个随相对海拔显著变化的ASV(Benjamini和Hochberg校正后的P < 0.01)。圆圈大小表示所有样本的归一化丰度的平均值,除以大小因子。粉红色圆圈代表一个门的Log2倍变化对相对海拔的中位数响应。(关于此图图例中颜色参考的解释,读者可参考本文的网络版。)
 

图7. (a)Nitrososphaeraceae,(b)Nitrosomonadaceae,和(c)跨地形位置的两组总和的相对丰度。数值为平均值±标准误差(n = 11–12)。通过Tukey的多重比较测试,未在不同地点共享的字母表示显著(P < 0.01)差异。


讨论


在潮湿的玉米-大豆轮作系统中,这是美国中西部的主要生态系统类型,我们评估了微生物群落组成随时间在田间尺度地形梯度上的变化。我们还调查了这种微生物变化的主要驱动因素以及其与测量的生物地球化学过程的关联。在相对较高的采样频率下(大约每月一次),我们发现尽管天气和作物类型差异很大,但微生物群落组成随时间变化很小(图S1和2)。与较小的时间变化性相反,我们发现微生物群落组成随地形位置变化很大,并且与土壤湿度、SOC,尤其是pH值密切相关(图2和3)。我们发现许多微生物群(科和属)和生物地球化学过程或库之间显著关联,但分类群中不同的ASVs通常以相反的方式做出响应(图4和5;表S3)。采样位置之间特定ASVs的权衡(图6)可能有助于在整个梯度上更广泛的分类群中相对稳定的丰度(图S3),并且特定组中的权衡(图7)可能解释了例如硝化作用(图1)等过程速率的相似性。
 
土壤特性沿地形梯度塑造微生物群落
微生物群落组成在整个地形梯度上差异很大,并且与pH、SOC和湿度共同变化(图2;表S2)。土壤pH与细菌组成关系最密切(表S2),这与以前在地方和区域范围内的发现一致。SOC和土壤湿度也是众所周知的微生物群落组成的驱动因素。即使在非常广泛的(门和纲)分类水平上,这三个因素与微生物组的关联也很明显(图3)。对比酸杆菌的相对丰度与pH间的关系,放线菌门与pH间的关系,酸杆菌门与湿度间的关系,绿弯菌门与湿度间的关系,疣微菌门与三个变量间的关系都与先前的报道一致。但是,SOC与寡营养的绿弯菌门呈正相关,与富营养的拟杆菌门呈负相关。这些出乎意料的关系可能反映出在SOC含量最高的富含粘土的洼地土壤中的大部分SOC由于其与矿物质的保护性结合,而使微生物分解者不容易获得。
 
微生物群和生物地球化学过程或库之间的联系
我们还观察到了微生物群和ASVs以及动态生物地球化学变量之间的显著关系(图4和图5;表S3)。这些发现很有趣,因为微生物群落组成预测生态系统功能的能力仍然存在争议。例如,硝化螺旋菌丰度与N2O排放之间的显著相关性(图4)表明,在这种潮湿的生态系统中,硝化作用(或可能的全程氨氧化微生物)对N2O的控制起着直接或间接的作用。硝化螺旋菌通常介导亚硝酸盐氧化成硝酸盐;在全程氨氧化微生物中,它还可以将氨完全氧化成硝酸盐。因此,它与N2O的相关性可能反映了在通过反硝化作用控制N2O产生中的硝酸盐供应重要性。一些可能的反硝化菌,如FerruginibacterLitorilinea噬纤维菌科,与铵(NH4+initial)和/或硝酸盐(NO3-initial)浓度呈正相关(图4),表明这些生物可能反映或响应无机N的可利用性。尽管将单个ASVs和环境变量联系起来的具体机制并不总是很清楚(例如,Massilia和叶杆菌属与N2O通量之间的显著相关性),但我们的数据表明16S微生物群落组成数据具有为几种生态系统功能提供综合测量的潜力。
我们还发现HCl萃取的铁库与被认为参与Fe还原和氧化的几个微生物群和ASVs间存在显著关联(图5)。高浓度的Fe(II)HCl表明发生Fe还原的缺氧微位点,而高浓度的Fe(III)HCl可能表明Fe(II)被氧化形成高活性的Fe(III)的时空氧化还原梯度。例如,红细菌与Fe(II)HCl呈正相关,与其已知的作为Fe(II)氧化剂的代谢作用一致。Fe(III)HCl与Fe还原芽孢杆菌呈正相关,与Fe氧化嗜热单胞菌呈负相关,表明它们在该系统中对Fe氧化还原循环的驱动和响应中可能发挥作用。因此,我们的数据与氧可利用性和氧化还原循环在构建这些旱地土壤微生物群落中的重要性一致,但这种现象很少受到关注。此外,我们的数据表明,采样位置和时间点对氧化还原敏感的铁库的差异反映在已知铁还原和氧化的16S rRNA基因丰度中。
我们还观察到生物地球化学变量(表S3)和ASVs间的显著关系,这些ASVs与先前合成中确定的几个全球优势细菌OTUs相对应,表明它们不仅可以在该生态系统中,而且可能在其他地方提供生态功能或环境条件的微生物指标。属于这些全球主要OTUs的几个ASVs显示出与Fe(III)HCl或Fe(II)HCl的关系,潜在的表明它们对土壤中O2可利用的敏感性,即使它们不直接参与铁的还原或氧化。几丁质分解的Chitinophagaceae科中的许多ASVs随着Fe(III)HCl的增加而增加,例如鲜有报道的需氧黄杆菌属和节杆菌属。类似地,已知能产生抗真菌化合物的Haliangium和农杆菌属的根际细菌与Fe(III)HCl呈正相关。Chitinophagaceae科中的一个Ferruginibacter ASV与Fe(III)HCl和NH4+initial均呈正相关。将微生物群落组成数据与生物地球化学协变量相结合,提供了一种筛选分类群的方法,作为后来对生物地球化学过程了解甚少的潜在微生物驱动因素的研究。例如,在厌氧铁铵氧化中,NH4+氧化与Fe(III)还原耦合,然而微生物催化描述仍然缺乏。黄杆菌、假单胞菌和WD2101_soil_group与NH+、NO3-和/或N2O通量相关,因此它们在N循环中的作用也值得进一步研究。尽管这些发现还需要进一步的证据,但是微生物ASVs或组与生物地球化学变量之间的显著关系表明微生物可能与特定的生态系统过程有联系。
 
不同地形位置的微生物群和ASVs之间的权衡
尽管湿度、pH和土壤总氮有很大差异(已知这些变量会影响生态系统中N的转化),但我们发现在地形梯度上几个N循环过程的速率相似(图1;表S1)。这一发现可以部分地由不同微生物群执行相似的氮循环功能的丰度权衡来解释。例如,AOA(如Nitrososphaeraceae)和AOB(如Nitrosomonadaceae)都是土壤中重要的氨氧化物质。与通常报道的氨氧化物质与pH的生态位分离一致,这两组的相对丰度显示出对位置(图7a和b)和pH的对比响应,表明它们沿地形梯度按pH分离。然而,它们的总相对丰度保持相对一致(图7c),这可能有助于在整个梯度范围内观察到相似的净硝化速率(图1)。
值得注意的是,AOA与pH呈强烈的正相关,而AOB与pH呈负相关;AOA的丰度和pH在位置4和5最高。我们的发现与以前的报道一致,即AOA amoA基因丰度随着pH的增加而增加。相反的结果也有报道,即AOA和AOB amoA基因丰度分别随着pH减少和增加。这些不一致的发现表明,AOA和AOB之间的土壤生态位专业化也可能受到除了pH之外的因素的影响,例如铵和有机碳的可利用性。我们没有发现AOA和AOB丰度与铵浓度之间的显著相关性(P > 0.50)。但是,我们发现AOA丰度和SOC(r=0.44;P<0.50)呈正相关,而AOB丰度和SOC之间无显著关系(P > 0.50),这表明如果这些生物中的一些是异养或混合营养的,那么更高的碳可利用性可能有助于提高AOA在位置4和5的竞争力(相对于AOB)。
我们还观察到了整个地形内特定门中ASVs间的丰度权衡(图6),即使整个门的总体丰度在整个梯度上仍然相似(图S3)。其他研究也报告了一个地点内跨地形梯度的相似的门丰度,但在这里,我们发现采样点之间的独立ASVs的强烈变化,但这些变化被各个门水平上的普遍相似性所掩盖(图S3)。此外,嵌套在更广泛的分类群中的ASVs通常以相反的方式与生物地球化学变量相关联(图4和图5),这挑战了来自相同OTUs的ASVs在功能上是等同的观点。这些结果表明,密切相关的分类单元可能对环境变化有不同的响应。在两项基因组研究中,对相同物种亚群中观察到的不同基因组含量和独特的特征支持了这一结论。综上所述,我们的观察结果与以下假设相符,即来自同一科或属的个体在功能或生态上不一定一致。
 
随着时间推移,群落组成变化很小
很少有研究在每月基础上评估农业土壤微生物群落的年际变化。在相对较高的时间采样频率下,我们发现微生物均匀度(Simpson指数的倒数)在生长季节的高峰期和末期(7月至10月)显著高于生长季节的早期(3月至6月);微生物丰富度(Chao1指数)显示出相似但不显著的趋势(图S2)。在距离我们几公里的大草原和连续种植玉米的土壤中,细菌的丰富度和多样性在生长季节的高峰期(8月)也高于生长季节的早期(5月下旬至6月上旬),这可能是由于在此期间更多凋落物输入和分泌物驱动的。
与微生物均匀度不同,尽管天气和作物类型差异很大,但微生物群落组成在一年内和不同年份之间变化很小(图S1)。据报道,农业土壤的微生物群落组成有中度或轻微的时间变化。在我们的研究中,有三个原因可以解释为什么采样月份和年份对微生物群落组成的影响很小。第一,相较于许多其他农业生态系统,这些土壤中的SOC含量高,稳定同位素表明,在相似管理下,来自最新作物残留的C仅占附近土壤总呼吸的一小部分。因此,这些群落可能在时间上更稳定,因为大多数土壤代谢活动集中于处理循环较慢的碳库(周转时间为数年至数十年),而不是最近的凋落物输入。第二,细胞死亡后,在土壤中持续存在数周至数年的大量残留DNA可能会缓冲时间变化,这种现象在中性和碱性土壤中尤其明显,如本文所研究的土壤。第三,土壤性质(如pH)的强烈空间变异性是决定细菌群落组成的重要因素(图1和表S2),并且可能掩盖了土壤特性广泛梯度上的时间/作物变化性。总体而言,尽管事实上一些单独的分类群和ASVs与生物地球化学过程中的时空变化相关,但群落组成随着时间的推移还是相当稳定的。

结论


在这里,我们发现微生物群落组成随地形位置变化很大,但在不同月份和年份之间变化很小,尽管在玉米-大豆轮作中天气和作物类型有很大差异。在地形位置间特定ASVs或组(如AOA与AOB)之间的权衡可能解释了主要分类群相对相似的丰度和诸如硝化作用等过程速率。我们发现许多微生物群和ASVs与N、Fe和C循环指标之间存在显著相关性,这些指标随时间而变化,而不是随空间变化。值得注意的是,同一科或属中不同的ASVs通常与生物地球化学变量有相反的关系,这挑战了以前关于密切相关的分类群在功能上是冗余的说法。我们的结果表明,样品间微生物组成的时空变化有可能潜在地为生态系统过程提供见解。


本文由作者自行上传,并且作者对本文图文涉及知识产权负全部责任。如有侵权请及时联系(邮箱:nanxingjun@hmkx.cn
关键词:
生态系统,微生物群,HCl,土壤,科研,农业,地形,梯度

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